Джон происходил из английского рода
Бофортов
— потомков
Джона Гонта, герцога Ланкастера
, от любовной связи с
Екатериной Суинфорд
, на которой он в итоге женился, а все родившиеся у них дети были легитимизированы папской буллой. Непосредственным предком Джона был старший из их детей —
Джон Бофорт
, получивший титул
графа Сомерсета
. Его младший сын,
Эдмунд Бофорт
получил титулы графа Дорсет а затем маркиза Дорсета, а после смерти старшего брата
Джона Бофорта, герцога Сомерсета
, не оставившего наследников, унаследовал титул графа Сомерсета, а вскоре для него был воссоздан титул герцога Сомерсета. Он женился на
(сентябрь 1408 — 6 марта 1467), дочери
Ричарда де Бошана, 13-го графа Уорика
, в этом браке родилось несколько детей, одним из которых был Джон
.
Джон родился, вероятно, около 1441 года
. Когда в Англии началась война Алой и Белой розы,
Бофорты
оказались сохранили верность
Генриха VI
. Отец Джона погиб в 1455 году в
первой битве при Сент-Олбансе
. В 1464 году в
битве при Хексеме
попал в плен, после чего был казнён его старший брат
Генри Бофорт, герцог Сомерсет
. Детей он не оставил, а его брат
Эдмунд Бофорт
бежал во Францию. Владения и титулы Бофортов были конфискованы королём
Эдуардом IV
, однако сторонники Ланкастеров признавали за ним титул герцога Сомерсета
. Поскольку наследников у Эдмунта не было, то следующий по старшинству брат, Джон, в качестве вероятного наследника получил от него младшие титулы семьи — графа и маркиза Дорсета.
Братья нашли убежище при дворе бургундского герцога, наследник которого,
Карл, граф Шароле
, был другом их покойного брата. После того как Карл наследовал отцу, он женился на
Маргарите Йоркской
, сестре Эдуарда IV. В результате в июне 1468 года братья за день до приезда невесты покинули
Брюгге
, хотя неясно, куда именно они перебрались
.
В ноябре 1470 года Генрих VI был восстановлен на английском престоле. В феврале 1471 года братья Бофорты прибыли в Англию. 4 мая Джон вместе с братом сражался в
битве при Тьюксбери
, в которой он был убит. Его брат Эдмунд был захвачен в плен и 6 июня казнён. Поскольку детей у них не было, то с их гибелью род Бофортов угас
.