Лабири́нтулы ( лат. Labyrinthulea , МКЗН ), или лабиринтуломице́ты ( лат. Labyrinthulomycetes , МКН ) — класс протистов , относящихся к надтипу Heterokonta , или Stramenopiles . Включает около 40 видов — преимущественно морских гетеротрофных грибоподобных организмов .

В русскоязычной литературе укоренилась традиция именовать термином «лабиринтулы» как представителей класса Labyrinthulea в целом, так и представителей входящего в него рода Labyrinthula (в данной статье упомянутый термин употребляется в широком значении, а там, где речь заходит именно о роде Labyrinthula , это указано явно).

Лабиринтулы распространены в океанах повсеместно . Вегетативная стадия у большинства видов представлена плазмодием (сетчатым или ризоидоподобным ), состоящим из веретеновидных или овальных клеток , которые погружены в эктоплазматическую сеть , волокна которой покрыты мембраной .

С точки зрения экологии лабиринтулы — сапротрофные редуценты , осуществляющие круговорот органики в морских и прибрежных экосистемах , разлагая детрит внеклеточными ферментами . Некоторые лабиринтулы вызывают заболевания животных и растений . Другие представители служат источниками ценных химических веществ — например, длинноцепочечных омега-3-полиненасыщенных жирных кислот , которые используются в качестве пищевых добавок, а потому имеют важное промышленное значение .

История изучения

Изучение лабиринтул началось в 1867 году, когда российский ботаник Л. С. Ценковский описал два вида, вошедших в выделенный им род лабиринтулы ( Labyrinthula ) — первый из родов, в настоящее время относимых к данному классу. Обнаруженные им лабиринтулы произрастали на морских водорослях, найденных в Чёрном море неподалёку от Одессы . Положение данного рода (выделенного в 1868 немецким естествоиспытателем Э. Геккелем в отдельное семейство) в системе органического мира долгое время оставалось неясным — их относили и к миксомицетам , и к грибам , и к простейшим .

В 1936 году американский миколог Ф. К. Спэрроу, исследуя морские грибы , встречавшиеся в окрестностях местечка (штат Массачусетс ), описал новый род траустохитриум ( Thraustochytrium ) с видом Thraustochytrium proliferum , а в 1943 году выделил его в отдельное семейство, отнесённое к оомицетам (его обычно включали, хотя и с оговорками, в состав порядка сапролегниальные ). Позднее были описаны и другие роды данного семейства .

Оба семейства первоначально рассматривались как не связанные друг с другом. Однако проведённые в 1950—1960-х годах ультраструктурные исследования показали структурную близость обеих групп (наличие внеклеточной плазматической сети и ботросом, сходство в строении клеточных стенок, зооспор и их жгутикового аппарата), что позволило американскому микологу Л. Оливу объединить в 1975 году оба семейства в единый таксон — класс Labyrinthulea (Лабиринтулы), содержащий один отряд и два семейства: Labyrinthulidae ( лабиринтуловые ; иногда в русскоязычной литературе данную группу протистов именуют также сетчатые слизевики ) и Thraustochytridae ( траустохитриевые ) . В 1982 году Олайв счёл необходимым повысить ранг этих двух подразделений лабиринтул до ранга отряда . Формального латинского диагноза для данного класса он, однако, не дал; это упущение было исправлено в 1986 году английским биологом Т. Кавалье-Смитом , который со всей определённостью отнёс лабиринтул к группе гетероконтов .

В 2012 году О. Р. Андерсон и Т. Кавалье-Смит пересмотрели структуру класса Labyrinthulea, включив в его состав роды Diplophrys , Sorodiplophrys , Amphifila (ранее относимые к протистам из группы Cercozoa ) и подразделив класс на 2 отряда и 8 семейств (см. далее) .

Морфология

Внешние изображения

Своеобразие морфологии лабиринтул наиболее чётко можно проиллюстрировать на примере рода лабиринтулы ( Labyrinthula ). На вегетативной стадии (стадии трофонта) представители данного рода существуют в виде блуждающих сетчатых плазмодиев: веретеновидные бесцветные или желтоватые тельца, содержащие ядро и имеющие постоянную или изменчивую форму («клетки»), скользят внутри составляющих сеть слизистых трубок, похожих на псевдоподии . Совокупность таких слизистых тяжей и представляет собой у представители рода Labyrinthula эктоплазматическую сеть . Слизь , заполняющая трубки, состоит из полисахаридов , и «клетки» могут свободно скользить по ней, а покровом эктоплазматической сети выступает плазмалемма . Каждая веретеновидная «клетка» окружена уплощённой оболочкой, состоящей из двух параллельных мембран с небольшим просветом между ними, в котором располагаются чешуйки. Чешуйки круглые, образуются в диктиосомах . В одной или нескольких точках две мембраны соединяются, образуя пору — ботросому (сагеногенетосома, сагеноген), так что оболочка не является сплошной. Ультраструктура ботросомы очень сложна; через ботросомы цитоплазмы «клеток» сообщаются с цитоплазмой сети. Наличие оболочки из двух мембран и ботросомы — уникальный ( апоморфный ) признак всего класса лабиринтул (хотя у отдельных представителей он вторично утрачен). Стоит отметить, что «клетки» по сути не являются истинными клетками, поскольку каждый содержащий ядро участок лишь частично отграничен от обобществлённой сети цитоплазматических тяжей .

Если у Labyrinthulidae плазмодий является сетчатым и его слизистые тяжи окружают каждую «клетку», то у Aplanochytridae и большинства представителей Thraustochytrida плазмодий образует древовидную структуру (из спорангия, окружённого плотной стенкой, исходят ветвящиеся слизистые тяжи), напоминая ризомицелий хитридиевых грибов . Андерсон и Кавалье-Смит выделяют у лабиринтул три основных морфологических типа. Первый тип, характерный для большинства траустохитрид, предполагает наличие неподвижных вегетативных клеток с одной ботросомой, из которой исходят тонкие ветвящиеся (служащие не для передвижения, а, вероятно, для увеличения площади поверхности клетки с созданием лучших условий поглощения растворённых в окружающей среде органических молекул), и двужгутиковых зооспор. Второй тип, характерный для лабиринтулид, отличается наличием сетчатого плазмодия с неподвижными (у Aplanochytriidae) или скользящими в нём (у Labyrinthulidae) вегетативными клетками, а также зооспор. Третий тип, который характерен для Diplophrys и сходных с ним родов, предполагает наличие двух полярных пучков филоподий и отсутствие эктоплазматической сети, ботросом и зооспор .

Эктоплазматическая сеть не только обеспечивает прикрепление к субстрату и движение «клеток», но и направляет их движение в сторону источника питания, обеспечивает перемещение веществ между «клетками» и окружающей средой и совместное существование «клеток», защищает «клетки» от неблагоприятных внешних факторов (например, высыхания) и позволяет плазмодиям выползать из воды на сушу . Механизм движения «клеток» неизвестен (вероятно, при движении задействованы расположенные в сети актиновые филаменты и мукополисахариды ). Сокращение актиновых филаментов в слизистых тяжах зависит от концентрации ионов кальция . По-видимому, сила, создаваемая движением актинового филамента вдоль слизистого слоя, лежащего над «клетками», заставляет «клетки» двигаться вперёд со скоростью несколько микрометров в секунду. В состоянии покоя движения хаотичны, однако при появлении питательных веществ (аттрактантов) становятся чётко направленными в их сторону .

Описанная выше эктоплазматическая сеть характерна не для всех представителей класса лабиринтул; в частности, она отсутствует у Althornia . Некоторые лабиринтулы имеют талломы , внешне напоминающие талломы хитридиомицетов , однако это сходство лишь поверхностное .

Клеточная биология

Стенка спорангия лабиринтул содержит белки и простейшие сахара (как правило, галактозу , однако у некоторых видов преобладают фукоза , рамноза или ксилоза ). Считается, что использование фукозы нерационально для клеток, поэтому наличие этого сахара у лабиринтул может говорить в пользу их эволюционной древности. Лабиринтулы не способны синтезировать аминокислоту лизин . Основное запасное вещество — гликоген . Многие представители класса накапливают в клетках большие количества омега-3-полиненасыщенных жирных кислот — таких, как эйкозапентаеновая кислота , докозагексаеновая кислота и . Кристы митохондрий трубчатые .

Несмотря на то, что лабиринтулы относятся к страменопилам, их питание во многом подобно питанию грибов. Лабиринтулы питаются осмотрофно , выпуская ризоиды над детритом, и выделяют наружу ферменты, расщепляющие органические вещества на мономеры , которые всасываются плазмодием . Разветвлённая эктоплазматическая сеть увеличивает поверхность всасывания . У некоторых видов было описано фаготрофное питание .

Известно несколько ДНК - и РНК-содержащих вирусов , поражающих лабиринтул .

Размножение и жизненный цикл

Жизненный цикл лабиринтул не до конца понятен, но в нём, несомненно, имеет место половой процесс . У некоторых видов были описаны мейоз и гаметы (женские и мужские гаметы неотличимы друг от друга, т. e. имеет место изогамия ) . У наиболее изученных представителей описаны многоклеточные цисты , спорангии ( сорусы ), а также двужгутиковые зооспоры и апланоспоры . При образовании спор клетки инцистируются или поодиночке, или группами, окружаясь тонкими стенками и дополнительно общей стенкой, так что образуется сорус . При благоприятных условиях отдельные цисты или каждая клетка соруса прорастают амёбоидными клетками или зооспорами (гораздо реже); в обоих случаях они дают начало новым плазмодиям .

Зооспоры имеют важное значение при определении родственных связей лабиринтул, а их строение указывает на принадлежность лабиринтул к страменопилам. Зооспоры представлены разножгутиковыми клетками, причём на переднем жгутике располагаются трёхчленные мастигонемы . Рулевой жгутик зооспор подстилается пигментным пятном .

Размножение происходит за счёт деления «клеток» внутри плазмодия надвое или путём разделения плазмодиев . Плазмодий растёт при продолжающихся клеточных делениях и формировании новых слизистых тяжей .

Экология

Лабиринтулы — чрезвычайно важный компонент морского микробного сообщества. Они обитают в основном в морских и эстуарных местообитаниях, реже в пресных водоёмах или засоленных почвах . В 2014 году был описан новый пресноводный вид лабиринтул — Diplophrys mutabilis . Лабиринтул можно обнаружить на водорослях , остатках сосудистых растений , в органическом детрите, где они образуют слизистые скопления .

Лабиринтулы играют важную роль в морских пищевых цепях . Представители Thraustochytrida часто становятся пищей амёб , а содержащиеся в них омега-3 полиненасыщенные жирные кислоты способствуют росту и размножению ракообразных . Многие морские рыбы , неспособные синтезировать эти соединения, вынуждены получать их из водорослей, на которых обитают лабиринтулы. Кроме того, лабиринтулы снабжают этими соединениями зоопланктон .

Хотя и в меньшей степени, чем бактерии , лабиринтулы могут выступать в роли первичных колонизаторов неорганических субстратов, в том числе пластика , стекла, алюминия и стеклоткани, оказавшихся погружёнными в воду. Личинки морского жёлудя лучше оседают на поверхностях, покрытых Thraustochytrida, чем на голых. Поэтому, возможно, лабиринтулы играют роль в обеспечении оседания личинок морских беспозвоночных .

Многие лабиринтулы являются комменсалами , паразитами или эндобионтами растений. Они способны пронизывать клеточную стенку у наземных растений, грибов, диатомовых ( Thalassonema ), зелёных ( Cladophora ) и жёлто-зелёных ( Vaucheria ) водорослей. Так, Labyrinthula zosterae и L. macrocystis вызывают карликовость нескольких видов морских трав семейства зостеровых . По мнению ряда учёных, лабиринтулы ответственны за массовую гибель зостеры , неоднократно наблюдавшуюся на Белом море и морях Атлантического океана . Известны виды из наземных местообитаний — например, паразиты корней пшеницы . Интересно, что некоторые виды Thraustochytrida хорошо развиваются на пыльце сосны , помещённой в морскую воду (что позволяет, в частности, их выделить для дальнейших исследований) .

Некоторые лабиринтулы освоили в качестве субстрата ткани и пищеварительные тракты животных и обитают там как паразиты, комменсалы или мутуалисты . Например, некоторые Thraustochytrida лучше изолируются с использованием личинок рачка Artemia вместо пыльцы сосны. Aplanochytrium yorkensis вызывает жаберные инфекции у двустворчатого моллюска . Некоторые лабиринтулы обитают в клетках печени у крабов . Лабиринтулы были также изолированы из тканей рыб, однако у них, судя по всему, они не вызывали заболевания . Некоторые лабиринтулы являются патогенами кораллов - горгонарий .

Эволюционная история

У лабиринтул параллельно с животными, растениями и грибами наблюдается процесс выхода из воды на сушу, поскольку эктоплазматическая сеть позволяет сохранять условия водной среды и вне её. По этой причине лабиринтулы представляют большой эволюционный интерес . Имеется ряд доказательств, указывающих, что лабиринтулы были первыми эукариотическими осмогетеротрофами. По-видимому, ранние лабиринтулы были способны как к осмотрофному питанию, так и к фаготрофному, что подтверждается способностью к фаготрофии у ряда современных видов. Кроме того, как упоминалось выше, траустохитриды могут расти на пыльце сосны . Это происходит благодаря их способности разрушать входящий в состав пыльцевых зёрен , хотя он очень стоек к микробному разрушению. Способность к разрушению спорополленина говорит в пользу очень долгой эволюционной истории этой группы протистов .

Андерсон и Кавалье-Смит полагают, что предки лабиринтул по своей морфологии были близки к современным траустохитриевым, так что последние в наибольшей степени отражают исходное для класса состояние. Как тип строения лабиринтулид, так и тип строения Diplophrys и сходных с ним родов ( Sorodiplophrys , Amphifila ) являются вторичными, возникшими из типа строения ранних лабиринтул в ходе эволюции (причём последний из этих типов возникал независимо как минимум дважды) .

Систематика

История систематики

Олайв вынес класс Labyrinthulea в отдельный подтип Labyrinthulina типа Mycetozoa . В большинстве классификаций, предложенных в последней трети XX века и самом начале XXI века, лабиринтул выделяли в отдельный тип (отдел). При этом микологи пользовались в качестве имени класса названием Labyrinthulomycetes (предложено Й. А. фон Арксом в 1970 году , валидизировано М. У. Диком в 2001 году ), а качестве названия отдела — названием Labyrinthulomycota (предложено Р. Х. Уиттекером в 1969 году ); первоначально объём обоих таксонов ограничивался лишь лабиринтуловыми (в 2003 году российский миколог Е. А. Кузнецов предложил выделить лабиринтул даже в отдельное царство Mycomyxina ) . По этому же пути пошли и протозоологи: когда в 1980 году Международный комитет по систематике простейших высказался за разделение ранее единого типа Protozoa на 7 типов, то класс Labyrinthulea был вынесен в отдельный тип Labyrinthomorpha Page, 1980 .

С 1990-х годов, однако, всё большее распространение получают системы, в которых лабиринтулы рассматриваются именно в ранге класса, входящего в группу гетероконтов .

По данным филогенетического анализа 2009 года, лабиринтулы — монофилетическая группа. Данный анализ показал, что Labyrinthulidae и Aplanochytridae — сестринские группы , а Thraustochytrida (в традиционно принимавшемся объёме) — в действительности парафилетический таксон и распадается на две группы (Thraustochytrida1 и Thraustochytrida2) . Thraustochytrida2 (группа, позднее выделенная в семейство Oblongichytriidae ) — сестринский таксон по отношению к группировке Labyrinthulidae и Aplanochytridae, а Thraustochytrida1 (остальные траустохитриды) — по отношению к общему предку Thraustochytrida2, Labyrinthulidae и Aplanochytridae .

Классификация 2012 года

По Андерсону и Кавалье-Смиту (2012), система класса Labyrinthulea выглядит следующим образом :

Класс Labyrinthulea Olive, 1975 (лабиринтулы)

• Отряд Labyrinthulida Lankester, 1877 (лабиринтулиды)
  • Семейство Labyrinthulidae Haeckel, 1868 (лабиринтуловые): род
  • Семейство Aplanochytriidae Leander, 2001 (апланохитриевые): род Aplanochytrium
• Отряд Thraustochytrida Sparrow, 1973 (траустохитриды)
  • Семейство Oblongichytriidae Cavalier-Smith, 2012 (облонгихитриевые): род Oblongichytrium
  • Семейство Diplophryidae Cavalier-Smith, 2012 (диплофризовые): род Diplophrys
  • Семейство Sorodiplophryidae Cavalier-Smith, 2012 (сородиплофризовые): род Sorodiplophrys
  • Семейство Amphifilidae Cavalier-Smith, 2012 (амфифиловые): род Amphifila
  • Семейство Althorniidae Cavalier-Smith, 2012 (алторниевые): род Althornia
  • Семейство Thraustochytriidae Sparrow, 1943 (траустохитриевые): роды Thraustochytrium , Ulkenia , , Japonochytrium , Aurantiochytrium , Sicyoidochytrium , Parietichytrium , Botryochytrium

Авторы системы преднамеренно трактуют отряд Thraustochytrida как парафилетический таксон (стремясь к большей однородности каждого из двух отрядов в плане морфологии) . Альтернативой служит перенос семейства Oblongichytriidae в отряд Labyrinthulida, что делает оба отряда монофилетическими .

Дальнейшее развитие классификации

В 2013 году появились доводы в пользу включения в состав класса Labyrinthulea — в качестве наиболее рано отделившейся клады — вновь выделенной группы ( амёбообразные простейшие из родов и Archerella ), представителей которой ранее относили к Cercozoa .

Предложенная Андерсоном и Кавалье-Смитом система класса Labyrinthulea с отрядами Labyrinthulida и Thraustochytrida была принята и в макросистеме живущих организмов, предложенной в 2015 году Майклом Руджеро с соавторами. Здесь данный класс рассматривается как один из шести классов типа в надтипе Heterokonta . При этом статус типа Bigyra остаётся пока неясным: по данным филогенетического анализа гетероконтов, результаты которого были опубликованы в 2013 году, это — парафилетический таксон, и класс Labyrinthulea вместе с плохо изученной и фенотипически неохарактеризованной группой образует в нём подтип (наиболее рано отделившуюся кладу гетероконтов), а остальные включаемые в тип Bigyra классы объединяются в надтип — сестринскую группу для клады, включающей два других типа гетероконтов ( и Ochrophyta ); авторы анализа, впрочем, оговариваются, что имеются данные и в пользу монофилии типа Bigyra .

Классификация 2019 года

Группа систематиков в 2019 году предложила своё видение таксона и его связей ^:39—40 :

• Cavalier-Smith, 1998 emend. 2006
  • Cavalier Smith, 1991 emend. 2006
  • Cavalier-Smith, 1995
    • Shiratori et al. , 2016
    • Labyrinthulomycetes Dick, 2001
      • Poche, 1913 emend. Gomaa et al. , 2003 : роды Amphitrema, Archerella, Diplophrys, Paramphitrema
      • Cavalier-Smith, 2012 : роды Amphifila, Fibrophrys, Sorodiplophrys
      • Bennett et al. , 2017 : род Oblongichytrium
      • Doffein, 1901 : роды Aplanochytrium, Labyrinthula, Stellarchytrium
      • Sparrow, 1943 : роды Althornia, Aurantiochytrium, Botryochytrium, Japanochytrium, Monorhizochytrium, Parietichytrium, Schizochytrium, Sicyoidochytrium Thraustochytrium, Ulkenia

Хозяйственное значение

В настоящий момент лабиринтулы приобретают важное промышленное значение как природные источники омега-3-полиненасыщенных жирных кислот. Предлагается использовать лабиринтул для синтеза каротиноидов и сквалена , а также в составе кормов для аквакультуры . Однако лабиринтулы могут вызывать заболевания у хозяйственно важных моллюсков , выращиваемых в марикультуре .

Примечания

Литература

Книги

• Белякова Г. А., Дьяков Ю. Т., Тарасов К. Л. . Ботаника: в 4 тт. Т. 2. Водоросли и грибы. — М. : Издат. центр «Академия», 2006. — 320 с. — ISBN 5-7695-2750-1 . — С. 46—50.
• Хаусман К., Хюльсман Н., Радек Р. . Протистология / Пер. с англ. С. А. Карпова. Под ред. С. А. Корсуна. — М. : Товарищество научных изданий КМК, 2010. — 495 с. — ISBN 978-5-87317-662-5 .
• Мюллер Э., Лёффлер В. . Микология. — М. : Мир , 1995. — 343 с. — ISBN 5-03-002999-0 .
• Мухин В. А., Третьякова А. С. . Биологическое разнообразие: водоросли и грибы. — Ростов н/Д. : Феникс, 2013. — 269 с. — ISBN 978-5-222-20177-0 .
• Margulis L. , Chapman M. J. . . — New York: , 2009. — lxxii + 659 p. — ISBN 978-0-12-373621-5 .
• Olive L. S. . . — New York: Academic Press , 1975. — x + 293 p. — ISBN 0-12-526250-7 .

Статьи

• Ranasinghe C. P., Harding R., Hargreaves M. // Biotechnology letters. — 2015. — Vol. 37, no. 3. — P. 685—690. — doi : . — . [ ]
• Gomaa F., Mitchell E. A., Lara E. // PLoS ONE . — 2013. — Vol. 8, no. 1. — P. e53046. — doi : . — . [ ]
• Ueda M., Nomura Y., Doi K., Nakajima M., Honda D. // Aquatic Microbial Ecology. — 2015. — Vol. 74, no. 3. — P. 187—204. — ISSN . — doi : . [ ] .

Ссылки

• Класс (англ.) в Мировом реестре морских видов ( World Register of Marine Species ). (Дата обращения: 18 февраля 2020) .